在某個朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展開最終決戰。經過一番艱苦纏鬥，他們終於消滅這個邪惡的妖怪，漫長的征戰終於告一段落。戈薇短暫回到現代休整，隨後再次和犬夜叉、七寶踏上尋找四魂玉碎片的旅程；法師彌勒的風穴消失，他返回寺廟拜祭父親；珊瑚則和雲母四處尋找流浪的弟弟琥珀。 

安寧的日子並未持續太久，獲得自由的神樂在神無的的指引下，見到被封禁在生命之鏡中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圓之夜。彌勒的父親彌苞法師將其封禁。為了解開禁錮，神久夜授意神樂尋找龍頭之玉、蓬萊玉枝、佛之石缽、火鼠裘、燕之子安貝等五樣寶貝。渴望得到永遠自由的神樂心甘情願為其驅使，甚至向犬夜叉和琥珀發起攻擊。為了阻止世界毀滅，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山進發……